Year 2018, Volume 35 , Issue 4, Pages 373 - 380 2018-12-15

Occurence and antibacterial susceptibility of Salmonella spp. on red-eared slider turtles (Trachemys scripta elegans)
Kırmızı yanaklı su kaplumbağalarında (Trachemys scripta elegans) Salmonella spp. varlığı ve antibakteriyel duyarlılıkları

Selmin Özer [1] , Merve Konucu [2] , Hülya Altıntaş [3] , Belkıs Levent [4] , Revasiye Güleşen [5] , Mahmut Ülger [6]


In recent years, red-eared slider turtles (Trachemys scripta elegans, Wied-Neuwied, 1839) are popular among domestic pet animals, in Turkey. It is well known that intestinal microbiota of reptiles embody the types of human pathogenic Salmonella. In our country, there is no research about this issue. In this study the presence of Salmonella on red-eared slider turtles saled in pet shops in Mersin was determined. Also antibacterial susceptibilities of the isolates have been detected.

For this purpose, a total of 100 cloacal swab samples of 100 turtles and 10 water samples, provided from ten pet shops, were studied. Isolation and identification of Salmonella have been carried out by conventional techniques, API20E trade system, agglutination tests for serological diagnosis, and arbitrarily primed PCR (AP-PCR). Antibacterial susceptibility test was performed by Kirby-Bauer disk diffusion method.

As a result of this study, five Salmonella spp. have been isolated, four (4 %) from turtles, and one (10 %) from water. All the strains have been identified as Salmonella enterica subsp. enterica serovar pomona [28; y; 1.7 (z60)]. According to the results of AP-PCR the genotypic structure of the isolates were identical.

The antibacterial susceptibility results of the five isolates were also identical. All isolates were sensitive to ampicillin, enrofloxacin, gentamicin, neomycin, ciprofloxacin, streptomycin, tetracycline, and sulfamethoxazole-trimethoprim; moderately sensitive to doxycycline; and resistant to amoxicillin, erythromycin, clindamycin, lincomycin, novobiocin, penicillin, and vancomycin.

To best of our knowledge, this is the first detection of Salmonella enterica subsp. enterica serovar Pomona in our country. Findings of this study indicates that hygiene precautions are nessessary in contact with red eared water turtles and their paludarium water. Further investigations are necessary for protection of human health from the risk of microbiological contaminations by pet animals. 

Son yıllarda kırmızı yanaklı su kaplumbağaları (Trachemys scripta elegans, Wied-Neuwied, 1839) ülkemizde evcil hayvan olarak ilgi görmektedir. Sürüngen hayvanların normal bağırsak mikrobiyotasında Salmonella türlerini barındırdıkları ise bilinen bir durumdur. Ülkemizde evcil hayvan olarak satışı yapılan kırmızı yanaklı su kaplumbağaları ile ilgili yapılmış herhangi bir mikrobiyolojik araştırmaya rastlanamamıştır. Bu çalışmada, evcil hayvan işletmelerinde satışa sunulan kırmızı yanaklı su kaplumbağalarında, insanlar için patojen olan Salmonella spp. varlığı ve antibakteriyel ilaç duyarlılıkları araştırılmıştır.

Araştırma kapsamında, Mersin’de 10 ayrı işletmeden 10’ar adet kaplumbağanın kloaka sürüntü örneği ve kaplumbağaların içinde barındığı sudan 50 mL alınarak toplam 110 adet çalışılmıştır. Salmonella izolasyonu ve identifikasyonu klasik teknikler, API20E ticari sistemi, aglütinasyon yöntemine dayalı serolojik testler ve arbitrarily primed polimeraz zincir reaksiyonu (AP-PZR) uygulanarak gerçekleştirilmiştir. İzolatların antibakteriyel duyarlılık testi Kirby-Bauer disk difüzyon yöntemi ile yapılmıştır.

Araştırma neticesinde beş adet Salmonella spp. izole edilmiş, izolatlar 100 adet kırmızı yanaklı kaplumbağa kloaka sürüntü örneğinin dördünde (% 4) ve 10 adet su örneğinin birinde (%  10) saptanmıştır. İzolatların tümünün Salmonella enterica subsp. enterica serovar pomona [28; y; 1,7 (z60)] ve AP-PZR sonuçlarına göre de izolatların aynı genotipik yapıya sahip oldukları belirlenmiştir.

Antibakteriyel ilaç duyarlılık test sonuçlarına göre izolatların tamamının ampisilin, enrofloksasin, gentamisin, neomisin, siprofloksasin, streptomisin, tetrasiklin ve sülfametoksazol-trimetoprime duyarlı; doksisilin’e orta derecede duyarlı; amoksisilin, eritromisin, klindamisin, linkomisin, novobiosin, penisilin ve vankomisin’e dirençli oldukları anlaşılmıştır.

Yapılmış olan literatür taramalarına göre Salmonella enterica subsp. enterica serovar pomona ülkemizde ilk defa saptanmıştır.

Sonuç olarak, Mersin’de satışı yapılan kırmızı yanaklı su kaplumbağalarında ve paludaryum suyu örneğinde Salmonella spp. saptanmış olup, özellikle çocuk, hamile, yaşlı ve bağışıklık sistemi yetersizliği olan bireylerin bu hayvanlarla ve suyla temaslarında hijyen kurallarına uymaları; insan sağlığının korunması amacıyla pet hayvanlardan kaynaklanabilecek bulaş tehlikesinin daha ayrıntılı araştırılarak, gerekli tedbirlerin alınması önem arz etmektedir. 

  • Anğ, Ö., Özek, Ö., Çetin, E.T. & Töreci, K. (1973). Salmonella serotypes isolated from tortoises and frogs in İstanbul. Journal of Hygiene Cambridge, 71, 85-88.
  • Anğ, Ö., Töreci, K. & Anğ-Küçüker, M. (1993). Salmonellae and salmonellosis in Turkey. In F. Cabello, C. Hormaecehe, P. Mastroeni & L. Bonina (Eds.), Biology of Salmonella (pp. 25-33). New York: Plenum Press. DOI: 10.1007/978-1-4615-2854-8_4
  • Bertrand, S., Rimhanen-Finne, R., Weill, F.X., Rabsch, W., Thornton, L., Perevoscikovs, J., van Pelt, W. & Heck, M. (2008). Salmonella infection associated with reptiles: the current situation in Europe. Eurosurveillance, 13(4–6).
  • Bošnjak, I., Zdravković, N., Čolović, S., Ranđelović, S., Galić, N., Radojičić, M., Šekler, M., Aleksić-Kovačević, S. &, Krnjaić, D. (2016). Neglected zoonosis – The Prevalence of Salmonella spp. in pet reptiles in Serbia. Vojnosanitetski Pregled, 73(10), 980–982. DOI: 10.2298/VSP160809222B
  • Burger, J. (2009). Red-eared slider turtles (Trachemys scripta elegans). Retrieved from http://depts.washington.edu/oldenlab/wordpress/wp-content/uploads/2013/03/Trachemys-scripta-elegans_Burger.pdf (12.12.2017).
  • Center for Disease Control and Prevention (CDC). (1995). Reptile-Associated Salmonellosis-Selected States, 1994-1995. Morbidity and Mortality Weekly Report, 44(17), 347-350.
  • Center for Disease Control and Prevention (CDC). (2003). Reptile-Associated Salmonellosis-Selected States, 1998-2002. Morbidity and Mortality Weekly Report, 52(49), 1206-1209.
  • Center for Disease Control and Prevention (CDC). (2005). Salmonellosis Associated with Pet Turtles-Wisconsin and Wyoming, 2004. Morbidity and Mortality Weekly Report, 54(09), 223-226.
  • Center for Disease Control and Prevention (CDC). (2008). Multistate Outbreak of Human Salmonella Infections Associated with Exposure to Turtles-United States, 2007-2008. Morbidity and Mortality Weekly Report, 57(03): 69-72.
  • Center for Disease Control and Prevention (CDC). (2018). Reports of Selected Salmonella Outbreak Investigations. Salmonella infections linked to pet/small turtles 2012-2017. Retrived from http://www.cdc.gov/salmonella/outbreaks.html (04.01.2018).
  • Center for Food Security and Public Health (CFSPH). (2013). Reptile-Associated Salmonellosis. Retrived from http://www.cfsph.iastate.edu/ (04.01.2018).
  • Clinical and Laboratory Standards Institute (CLSI). (2012). Performance Standards for Antimicrobial Disk Susceptibility Tests; Approved Standard—Eleventh Edition. CLSI document M02-A11. Wayne, PA, 2012.
  • Chen, C.Y., Chen, W.C., Chin, S.C., Lai, Y.H., Tung, K.C., Chiou, C.S., Hsu, Y.M. & Chang, C.C. (2010). Prevalence and antimicrobial susceptibility of Salmonellae. Journal of Veterinary Diagnostic Investigation, 22, 44-50. DOI: 10.1177/104063871002200107
  • Clara, M., Santiago, V. & Francisco, M.-J. (2016). Tiny turtles purchased at pet stores are a potential high risk for Salmonella human infection in the Valencian Region, Eastern Spain. Vector-Borne Zoonotic Diseases, 16(7), 455-460. DOI: 10.1089/vbz.2016.1950
  • Çiçek, K. & Ayaz, D. (2015). Does the red-eared slider (Trachemys scripta elegans) breed in Turkey? Hyla, 1, 4-10.
  • de Jong, B., Andersson, Y. & Ekdahl, K. (2005). Effect of Regulation and Education on Reptile-associated Salmonellosis. Emerging Infectious Diseases, 11(3), 398-403. DOI:  10.3201/eid1103.040694
  • Durmaz, R. & Ayan, M. (2001). Acinetobacter baumannii izolatlarinin moleküler epidemiyolojisinde Arbitrarily Primed “PZR ve Pulsed-Field Gel” Elektroforezi. In Durmaz R (Ed.), Uygulamali Moleküler Mikrobiyoloji (pp 219–228). Istanbul: Nobel Tip Kitabevleri.
  • Erdem, B., Hasçelik, G., Gedikoğlu, S., Gür, D., Ercis, S., Sümerkan, B., Aysev, A.D., Tuncer, İ., Tuğrul, M., Tatman Otkun, M., Tuncer, A., Akgün, Y., Acar, N., Köksal, İ., Gültekin, M., Söyletir, G. & Elhan, A. (2004). Salmonella enterica serotipleri ve Salmonella enfeksiyonları: Türkiye’de on ili kapsayan çok merkezli bir çalışma. Mikrobiyoloji Bülteni, 38, 173-186.
  • European Centre for Disease Prevention and Control (ECDC). (2017). Salmonellosis. Surveillance Atlas of Infectiuos Diseases. Retrived from http://atlas.ecdc.europa.eu/public/index.aspx (11.02.2018).
  • Gaertner, J.P., Hahn, D., Rose, F.L. & Forstner, M.R.J. (2008). Detection of Salmonellae in different turtle species within a headwater spring ecosystem. Journal of Wildlife Disseases, 44(2), 519–526. DOI: 10.7589/0090-3558-44.2.519. 
  • Gong, S., Wang, F., Shi, H., Zhou, P., Ge, Y., Hua, L. & Lui, W. (2014). Highly pathogenic Salmonella Pomona was first isolated from the exotic red-eared slider (Trachemys scripta elegans) in the wild in China: Implications for public health. Science of the Total Environment, 468, 28–30. DOI: 10.1016/j.scitotenv.2013.08.025
  • Hahn, D., Gaertner, J., Forstner, M.R.J. & Rose, F.L. (2007). High-resolution analysis of salmonellae from turtles within a headwater spring ecosystem. FEMS Microbiology Ecology, 60, 148–155. DOI:10.1111/j.1574-6941.2007.00275.x
  • Hidalgo-Vila, J., Díaz-Paniagua, C., Pérez-Santigosa, C., De Frutos-Escobar, C. & Herrero-Herrero, A. (2008). Salmonella in free-living exotic and native turtles and in pet exotic turtles from SW Spain. Research of Veterinary Science, 85, 449–452. DOI:10.1016/j.rvsc.2008.01.011
  • Kuroki, T., Ito, K., Ishihara, T., Furukawa, I., Kaneko, A., Suzuki, Y., Seto, J. & Kamiyama, T. (2015). Turtle-Associated salmonella infections in Kanagawa, Japan. Japanese Journal of Infectious Diseases, 68, 333–337. DOI: 10.7883/yoken.JJID.2014.490
  • List of Prokaryotic Names with Standing in Nomenclature (LPSN). (2017). Genus Salmonella. List of Prokaryotic Names. Retrived from http://www.bacterio.net/salmonella.html (10.02.2018).
  • Meervenne, E.V., Botteldoorn, N., Lokietek, S., Vatlet, M., Cupa, A., Naranjo, M., Dierick, K. & Bertrand, S. (2009). Turtle-associated Salmonella septicaemia and meningitis in a 2-month-old baby. Journal of Medical Microbiology, 58, 1379–1381. DOI: 10.1099/jmm.0.012146-0
  • Mughini-Gras, L., Heck, M. & van Pelt, W. (2016). Increase in reptile-associated human salmonellosis and shift toward adulthood in the age groups at risk, the Netherlands, 1985 to 2014. Eurosurveillance, 21(34), pii=30324. DOI: 10.2807/1560-7917
  • Nowakiewicz, A., Ziołkowska, G., Zieba, P., Stepniewska, K. & Tokarzewski, S. (2012). Russian tortoises (Agrionemys horsfieldi) as a potential reservoir for Salmonella spp. Research of Veterinary Science, 92, 187–190. DOI: 10.1016/j.rvsc.2011.03.019
  • Özcan, M., Kılıç, A., Kan, N. İ. & Sarıeyyüpoğlu, M. (2006). Tatlı su kaplumbağası (Mauremys caspica caspica Gmelin, 1774)’nda karaciğer, dalak, böbrek ve bağırsakların aerob bakteriler yönünden incelenmesi. Doğu Anadolu Bölgesi Araştırmaları, 23-26.
  • Özcan, M. & Sarıeyyüpoğlu, M. (2009). Investigation of Salmonella in fresh water turtle (Mauremys caspica caspica, Gmelin, 1774) from sewage discharged region into Keban Dam Lake, Elazığ. Kafkas Universitesi Veteriner Fakültesi Dergisi, 15(5), 759-763. DOI: 10.9775/kvfd.2009.104-A
  • Popoff, M.Y. (2001). Antigenic formulas of the Salmonella serovars. WHO Collaborating Center for Reference and Research on Salmonella. Paris: Institut Pasteur, France.
  • Sajduda, A., Brzostek, A. & Popławska, M. (2004). Molecular characterization of rifampin and isoniazid resistant Mycobacterium tuberculosis strains isolated in Poland. Journal of Clinical Microbiology, 42, 2425-2431.
  • Sánchez-Jiménez, M.M., Rincón-Ruiz, P.A., Duque, S., Giraldo, M.A., Ramírez-Monroy, D.M., Jaramillo, G. & Cardona-Castro, N. (2011). Salmonella enterica in semi-aquatic turtles in Colombia. Journal of Infection of Developing Countries, 5(5), 361-364. DOI: 10.3855/jidc.1126
  • Shane, S.M., Gilbert, R. & Harrington, K.S. (1990). Salmonella colonization in commercial pet turtles (Pseudemys scripta elegans). Epidemiology and Infection, 105, 307-316.
  • Tauxe, R.V., Rigau-Pérez, J.G., Wells, J.G. & Blake, P.A. (1985). Turtle-associated salmonellosis in Puerto Rico: hazards of the global turtle trade. Journal of American Medical Association, 254(2), 237–239.
  • Töreci, K., Erdem, B., Öngen, B. (2013). Türkiye’de 2011 yılı sonuna kadar izolasyonu bildirilen Salmonella serovarları. Mikrobiyoloji Bülteni, 47(3), 442-460.
  • Türkiye İstatistik Kurumu (TUİK). (2018). Dış Ticaret İstatistikleri Veri Tabanı. Retrived from https://biruni.tuik.gov.tr/disticaretapp/disticaret.zul?param1=25&param2=0&sitcrev=0&isicrev=0&sayac=5802 (10.02.2018).
  • Woodward, D.L., Khakhria, R. & Johnson, W.M.( 1997). Human salmonellosis associated with exotic pets. Journal of Clinical Microbiology, 35(11), 2786–2790.
  • World Health Organization (WHO). (2018). Salmonella (non-typhoidal). Fact sheets. Retrived from http://www.who.int/mediacentre/factsheets/fs139/en/ (12.02.2018).
  • World Organization for Animal Health (OIE). (2016). Manual of Diagnostic Tests and Vaccines for Terrestrial Animals. Salmonellosis. Chapter 2.9.8. Retrived from http://www.oie.int/fileadmin/Home/eng/Health_standards/tahm/2.09.08_SALMONELLOSIS.pdf / (15.02.2017).
  • Zhang, J., Kuang, D., Wang, F., Meng, J., Jin, H., Yang, X., Liao, M., Klena, J.D., Wu, S., Zhang, Y. & Xu, X. (2016). Turtles as a possible reservoir of nontyphoidal Salmonella in Shanghai, China. Foodborne Pathogen Diseases, 13(8), 428-433. DOI: 10.1089/fpd.2015.2107
Primary Language tr
Subjects Science
Journal Section Articles
Authors

Orcid: 0000-0001-6283-5976
Author: Selmin Özer (Primary Author)
Institution: Mersin University, Mersin, Turkey
Country: Turkey


Orcid: 0000-0003-2493-1523
Author: Merve Konucu
Institution: Mersin University, Mersin, Turkey
Country: Turkey


Orcid: 0000-0001-8686-7980
Author: Hülya Altıntaş
Institution: Mersin University, Mersin, Turkey
Country: Turkey


Orcid: 0000-0002-2866-0823
Author: Belkıs Levent
Institution: Türkiye Halk Sağlığı Kurumu Başkanlığı, Ankara, Türkiye
Country: Turkey


Orcid: 0000-0002-3975-3646
Author: Revasiye Güleşen
Institution: Türkiye Halk Sağlığı Kurumu, Ankara, Türkiye
Country: Turkey


Orcid: 0000-0001-6649-4195
Author: Mahmut Ülger
Institution: Mersin University, Mersin, Turkey
Country: Turkey


Dates

Publication Date : December 15, 2018

Bibtex @research article { egejfas413139, journal = {Ege Journal of Fisheries and Aquatic Sciences}, issn = {1300-1590}, eissn = {2148-3140}, address = {}, publisher = {Ege University}, year = {2018}, volume = {35}, pages = {373 - 380}, doi = {10.12714/egejfas.2018.35.4.02}, title = {Kırmızı yanaklı su kaplumbağalarında (Trachemys scripta elegans) Salmonella spp. varlığı ve antibakteriyel duyarlılıkları}, key = {cite}, author = {Özer, Selmin and Konucu, Merve and Altıntaş, Hülya and Levent, Belkıs and Güleşen, Revasiye and Ülger, Mahmut} }
APA Özer, S , Konucu, M , Altıntaş, H , Levent, B , Güleşen, R , Ülger, M . (2018). Kırmızı yanaklı su kaplumbağalarında (Trachemys scripta elegans) Salmonella spp. varlığı ve antibakteriyel duyarlılıkları. Ege Journal of Fisheries and Aquatic Sciences , 35 (4) , 373-380 . DOI: 10.12714/egejfas.2018.35.4.02
MLA Özer, S , Konucu, M , Altıntaş, H , Levent, B , Güleşen, R , Ülger, M . "Kırmızı yanaklı su kaplumbağalarında (Trachemys scripta elegans) Salmonella spp. varlığı ve antibakteriyel duyarlılıkları". Ege Journal of Fisheries and Aquatic Sciences 35 (2018 ): 373-380 <http://www.egejfas.org/en/issue/37248/413139>
Chicago Özer, S , Konucu, M , Altıntaş, H , Levent, B , Güleşen, R , Ülger, M . "Kırmızı yanaklı su kaplumbağalarında (Trachemys scripta elegans) Salmonella spp. varlığı ve antibakteriyel duyarlılıkları". Ege Journal of Fisheries and Aquatic Sciences 35 (2018 ): 373-380
RIS TY - JOUR T1 - Kırmızı yanaklı su kaplumbağalarında (Trachemys scripta elegans) Salmonella spp. varlığı ve antibakteriyel duyarlılıkları AU - Selmin Özer , Merve Konucu , Hülya Altıntaş , Belkıs Levent , Revasiye Güleşen , Mahmut Ülger Y1 - 2018 PY - 2018 N1 - doi: 10.12714/egejfas.2018.35.4.02 DO - 10.12714/egejfas.2018.35.4.02 T2 - Ege Journal of Fisheries and Aquatic Sciences JF - Journal JO - JOR SP - 373 EP - 380 VL - 35 IS - 4 SN - 1300-1590-2148-3140 M3 - doi: 10.12714/egejfas.2018.35.4.02 UR - https://doi.org/10.12714/egejfas.2018.35.4.02 Y2 - 2018 ER -
EndNote %0 Su Ürünleri Dergisi Kırmızı yanaklı su kaplumbağalarında (Trachemys scripta elegans) Salmonella spp. varlığı ve antibakteriyel duyarlılıkları %A Selmin Özer , Merve Konucu , Hülya Altıntaş , Belkıs Levent , Revasiye Güleşen , Mahmut Ülger %T Kırmızı yanaklı su kaplumbağalarında (Trachemys scripta elegans) Salmonella spp. varlığı ve antibakteriyel duyarlılıkları %D 2018 %J Ege Journal of Fisheries and Aquatic Sciences %P 1300-1590-2148-3140 %V 35 %N 4 %R doi: 10.12714/egejfas.2018.35.4.02 %U 10.12714/egejfas.2018.35.4.02
ISNAD Özer, Selmin , Konucu, Merve , Altıntaş, Hülya , Levent, Belkıs , Güleşen, Revasiye , Ülger, Mahmut . "Kırmızı yanaklı su kaplumbağalarında (Trachemys scripta elegans) Salmonella spp. varlığı ve antibakteriyel duyarlılıkları". Ege Journal of Fisheries and Aquatic Sciences 35 / 4 (December 2018): 373-380 . https://doi.org/10.12714/egejfas.2018.35.4.02
AMA Özer S , Konucu M , Altıntaş H , Levent B , Güleşen R , Ülger M . Kırmızı yanaklı su kaplumbağalarında (Trachemys scripta elegans) Salmonella spp. varlığı ve antibakteriyel duyarlılıkları. EgeJFAS. 2018; 35(4): 373-380.
Vancouver Özer S , Konucu M , Altıntaş H , Levent B , Güleşen R , Ülger M . Kırmızı yanaklı su kaplumbağalarında (Trachemys scripta elegans) Salmonella spp. varlığı ve antibakteriyel duyarlılıkları. Ege Journal of Fisheries and Aquatic Sciences. 2018; 35(4): 380-373.